Le scénario met en scène Spyro, un dragon violet, dans sa quête pour retrouver les libellules destinées à devenir les compagnons des jeunes dragons, que Ripto a éparpillées dans les Royaumes des Dragons. Le joueur traverse neuf niveaux afin de les récupérer. Ceux-ci comportent des mini-jeux, dans lesquels Spyro pilote un planeur, un vaisseau spatial, un char, ou encore chevauche une raie manta.
La conception du jeu prend diverses directions au fil du temps : Spyro: Enter the Dragonfly est d'abord pensé comme un épisode plus sérieux et sombre que ses prédécesseurs. Puis, Universal Interactive Studios, le détenteur de la franchise, souhaite une intrigue plus légère impliquant Ripto et Gnasty Gnorc, les antagonistes des deux premiers titres de la série. Spyro est doté de nouveaux souffles, comme l'électricité, la glace et le souffle de bulles. Finalement, le système de jeu comprend un monde principal, entouré d'autres niveaux à explorer, à la manière des niveaux de la série The Legend of Zelda. Le jeu, prévoyant initialement vingt-cinq niveaux, n’en compte finalement que neuf, tandis que le personnage de Gnasty Gnorc est abandonné et que les graphismes sont simplifiés afin d'éviter de faibles cadences d'images par seconde.
À sa sortie, le jeu reçoit un accueil globalement négatif de la part de la presse vidéoludique, qui regrette un système de jeu presque identique à celui des précédents opus de la série, en particulier Spyro: Year of the Dragon, manquant ainsi d'innovations par rapport à d'autres jeux de plates-formes contemporains comme Ratchet and Clank et Sly Raccoon. En outre, les graphismes du jeu sont particulièrement critiqués pour leurs nombreux bugs techniques et ralentissements qui nuisent à la fluidité du jeu.
Spyro: Enter the Dragonfly est l'unique jeu conçu par Equinoxe Digital Entertainment et Check Six Studios, la série étant confiée à Eurocom pour la production de l'opus suivant, Spyro: A Hero's Tail, en .
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1974 : sur l'île de Lubang, Hirō Onoda, un sous-officier japonais qui refusait d'accepter la fin de la guerre, se rend après avoir survécu trente ans dans la jungle philippine.