L'ouvrage est mis en service en 1967. Après 25 ans de service, des dommages au béton de la structure sont découverts et d'importants travaux de rénovation sont effectués sur la structure. Des défauts sont à nouveau découverts en 1992 sur le haut des haubans de la structure numéro 11, une partie de l’acier étant découverte sur environ 30 % des câbles. Deux haubans de la structure 11 sont remplacés, mais seules des interventions légères sont effectuées sur les pylônes des structures 9 et 10. Le , deux travées du viaduc à haubans s'effondrent soudainement — suivies par le pylône 9 qui les soutenait —, emportant avec elles les véhicules se trouvant à cet instant sur le tablier. Le bilan de la catastrophe est de 43 morts et 16 blessés. Plus de 650 personnes sont par ailleurs évacuées. La démolition du pont est achevée le , pour laisser place au nouveau viaduc Gênes-Saint-Georges, dont l'inauguration a lieu le .
D'après l'ensemble des simulations numériques réalisées, l'effondrement du viaduc aurait été causé par la rupture d'un des haubans au niveau de la structure no 9. Il s'agissait vraisemblablement du câble nord-ouest, dont l'état technique médiocre avait été signalé en 1992 mais qui n'avait pas donné lieu à des travaux de renforcement. Selon différents auteurs, les causes principales à l'origine de l'effondrement du viaduc sont la corrosion des haubans en béton précontraint, la conception même de l'ouvrage, notamment le faible nombre de haubans et l'enchâssement des câbles en acier dans une coque en béton précontraint rendant très difficile l'auscultation des câbles, mais aussi organisationnelles et humaines (les défauts étaient connus, mais rien n'a été fait).
La catastrophe a plusieurs conséquences en Italie et en Europe. En 2018, une nouvelle autorité indépendante de contrôle de sécurité des infrastructures italiennes, l'ANSFISA, est créée pour éviter les conflits d'intérêts. En 2022, la société concessionnaire Autostrade per l'Italia (ASPI), société contrôlée par la holding Atlantia (famille Benetton) est nationalisée, après un compromis trouvé en 2020 entre l’État italien et la société Atlantia, détentrice de 88 % des actions de la société ASPI. Un consortium mené par la Caisse des Dépôts italienne (CDP Equity), accompagné des fonds Blackstone Infrastructure Partners et Macquarie Asset Management, finalise l’acquisition de la participation d’Atlantia qui coûte à l'État italien 8,2 milliards d’euros. Enfin des craintes apparaissent sur l’état des infrastructures de beaucoup de pays occidentaux, y compris aux États-Unis, et des experts tirent des sonnettes d'alarme sur l'arrivée en fin de vie d'un grand nombre d'ouvrages et sur l'insuffisance des budgets affectés à la maintenance ou au remplacement des ponts et autres structures anciennes.
L'indemnisation des victimes donne lieu à plusieurs transactions. Un fonds d’indemnisation qui vise à garantir une aide économique aux victimes de négligence liée à la construction et à l’entretien des routes et autoroutes d’importance nationale est notamment créé en 2024.
Les enquêtes techniques et judiciaires durent quatre ans, se déroulant de 2018 à 2022. Au terme de l’audience préliminaire qui s’est achevée en avril 2022, le tribunal passe un accord à l’amiable avec Aspi et Spea, accusées de ne pas avoir entretenu correctement le pont. Cet accord, qui leur permet d’échapper au procès, prévoit le versement de 29 millions d’euros à l’État italien. Le procès portant tant sur la responsabilité directe de l’effondrement du pont que sur les irrégularités présumées dans la gestion et l’entretien des infrastructures autoroutières ligures s’ouvre le . Cinquante-neuf personnes sont renvoyées devant les tribunaux. Le réquisitoire prononcé en s'appuie sur un volumineux mémoire, comportant près de 6 000 pages. Après les plaidoiries de la défense, le verdict devrait être rendu avant l'été 2026.
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